Interações: sobre formigas e plantas amazônicas by Mutualism

Para vocĂŞ, com alegria To you, with joy

Este livro está disponível gratuitamente na internet, sendo vedada sua reprodução parcial ou total para fins comerciais. This book is freely available online and may not be reproduced partially or in its entirety for commercial purposes.

INTERAÇÕES: SOBRE FORMIGAS E PLANTAS AMAZÔNICAS Interactions: about ants and Amazonian plants

Pesquisa // Research GEORGIA SINIMBU Ilustrações // Illustrations ISABELA RIBEIRO COUTO SEMÍRAMIS DE MEDEIROS FERNANDES Produção e design // Production and design SARA SEILERT

Apresentação // Presented by

PREFÁCIO // P R E FAC E

IN TERAÇÕES / / IN T E R AC T IO NS

IN GÁS // INGAS

H ERBIVOR IA // H E R BIVORY

MU TUAL ISMO / / MUT UAL IS M

CIÊN CIA E ARTE : UM OUTRO MUTUAL I SMO / / S C IE N C E

A ND A RT: A NOT H E R MUT UAL IS M

MAIS L EITU RA S / / F URT H E R R E AD INGS

L IS TA D E PRAN C H AS / / L IS T OF P L AT E S

SOBR E AS AUTORAS / / ABOUT T H E AUT H OR S

PRE FÁCI O PREFACE

Ecologia é o ramo da ciência que estuda as relações entre animais e seus ambientes. Um dos seus principais objetivos é entender como as relações entre os seres vivos podem determinar onde eles são encontrados e sua quantidade local. Na floresta, animais e plantas podem interagir como predadores e presas, uma relação antagonística (como aquela entre lagartas e as plantas de cujas folhas se alimentam), ou como parceiros, uma relação mutualística (como entre as borboletas e as flores que polinizam em troca de seu néctar). O balanço entre interações antagonísticas e mutualísticas pode determinar as características de um determinado ambiente. Neste livro, vamos explorar as interações mutualísticas entre um grupo de plantas conhecido como os ingás e suas parceiras formigas na floresta da Amazônia Central. O conhecimento científico apresentado aqui é uma generalização de projetos de pesquisa conduzidos por muitos cientistas com detalhes específicos derivados do projeto de doutorado da autora. A publicação resultante, ilustrada por duas artistas brasileiras, é um ensaio lúdico sobre tópicos debatidos por cientistas em revistas científicas. Assim como os protagonistas desse livro, as plantas e suas formigas parceiras, interagem em troca de benefícios mútuos, a autora, uma cientista com formação acadêmica, buscou duas artistas plásticas para exemplificar os achados de seus experimentos e amostragens; a cientista ganhou uma profunda apreciação pela beleza e as ilustradoras uma abordagem metódica para a arte. O resultado é uma união harmônica entre ciência e arte, incorporando beleza ao conhecimento científico metódico e exaltando a ilustração como um meio válido de compreensão da natureza. Esperamos que vocês apreciem o resultado.

Ecology is the branch of science that studies the relationships between animals and their habitat. One of its main objectives is to understand how the relationship between living beings can determine where they are found and their local quantity. In the forest, animals and plants can interact as predator and prey, an antagonistic relationship (such as the one between caterpillars and the plants whose leaves they feed on), or as partners, a mutualistic relationship (like the one between butterflies and the flowers they pollinize in exchange for nectar). The balance between antagonistic and mutualistic relationships may determine the characteristics of a specific habitat. In this catalogue, weâ&#x20AC;&#x2122;ll explore mutualistic interactions between a plant group known as the ingas and its ant partners at the Central Amazon forest. The scientific knowledge here presented is a generalization of research projects conducted by many scientists with specific details steaming from the authorâ&#x20AC;&#x2122;s Ph.D. project. This resulting publication, illustrated by two Brazilian artists, is a playful essay on topics that scientists often discuss in scientific journals. Just as the protagonists of this book, the plants and their ant partners, interact in exchange for mutual benefits, the author, a scientist with academic training, sought two plastic artists to exemplify the findings of her experiments and samplings; the scientist gained a profound appreciation for beauty and the illustrators a methodical approach to art. The result is a harmonious union between science and art, incorporating beauty to the methodical scientific knowledge and exalting illustration as a valid mean of understanding nature. We hope you enjoy the result.

INTERAÇÕES IN T E R ACT I ONS

A vida é uma sequência de interações após interações. Ora interagimos com o ambiente, ora com outros seres vivos, mas nunca há uma existência em isolamento. Nossa tendência é definir cada interação de acordo com os resultados: negativos, neutros ou positivos. Dessa mesma maneira, quando estudamos o ambiente natural, qualificamos as interações entre organismos de acordo com seu resultado. Nas interações com resultados negativos – interações antagonísticas – pelo menos uma das espécies envolvidas sairá desfavorecida. Por exemplo, quando um inseto come uma folha, ele ganha nutrientes e energia para continuar suas atividades; o resultado para o inseto é positivo. Já a planta perde área foliar e, por consequência, sua capacidade de fazer fotossíntese e produzir energia. Essa interação é conhecida como herbivoria. Evidências de herbivoria estão por toda parte e durante qualquer caminhada por entre plantas e árvores, pode-se facilmente visualizar folhas que foram comidas.

Life is a sequence of interactions after interactions. At times, we interact with the environment, at other times with other living beings, but there is never an existence in isolation. Our tendency is to define each interaction according to its results: negative, neutral or positive. Similarly, when we study the natural environment, we qualify interactions among organisms according to their results. In interactions with negative results – antagonistic interactions – at least one of the species involved will be in disadvantage. For instance, when an insect eats a leaf, it gets nutrients and energy to continue its activities; the result to the insect is positive. Yet the plant loses leaf area and, consequently, its capacity to photosynthesize and produce energy. This interaction is known as herbivory. Evidences of herbivory are everywhere and during any stroll among plants and trees, one can easily see leaves that were eaten.

Inga paraensis com evidência de herbivoria Inga paraensis with evidence of herbivory

A herbivoria é um assunto de grande importância para ecólogos e biólogos interessados na história evolutiva de pares de espécies. Ao contrário do que sua natureza estacionária sugere, as plantas não toleram passivamente os ataques de gafanhotos, lagartas e outros insetos herbívoros. Suas folhas são armadas com compostos químicos capazes de intoxicar e até de matar os herbívoros. Cada espécie de planta possui uma mistura única desses compostos que muitas vezes foram selecionados ao longo de milhares de anos para serem efetivos no combate aos seus principais inimigos.

Herbivory is a subject of great interest to ecologists and biologists who are concerned with the evolutionary history of pairs of species. Contrary to what their stationary nature may suggest, plants do not passively tolerate attacks from grasshoppers, caterpillars, and other herbivorous insects. Their leaves are armed with chemical compounds capable of intoxicating and even killing the herbivores. Each plant species has a unique mixture of these compounds that were selected over millions of years so as to be effective in combatting its main enemies.

Inga umbratica com gafanhoto-cavalo Pseudoproscopia sp. Inga umbratica with horse-head grasshopper Pseudoproscopia sp.

O uso de compostos químicos é apenas uma das várias estratégias que plantas usam para se defender contra seus inimigos naturais. Alguns grupos de plantas desenvolveram uma parceria com formigas na qual estas atuam como guarda-costas de suas folhas. Esses casos são exemplos de interações com resultados positivos – interações mutualísticas – onde ambos os parceiros se beneficiam da associação. Na Amazônia Brasileira, duas em cada dez árvores oferecem recompensas em forma de alimento açucarado para atrair formigas que, em troca, defendem a planta contra seus inimigos.

The use of chemical compounds is one of many strategies plants use to defend themselves against their natural enemies. Some plant groups developed a partnership with ants in which these act as bodyguards for their leaves. These cases are examples of interactions with positive results – mutualistic interactions – in which both partners benefit from the association. In the Brazilian Amazon forest, two out of ten trees offer sugar rewards to attract ants in exchange for defense.

Inga cordatoalata com formigas Ectatomma tuberculatum Inga cordatoalata with ants Ectatomma tuberculatum

Ainda existe muita discussão entre os cientistas sobre o surgimento dessas interações mutualísticas e algumas teorias, por exemplo, discutem a ideia de que elas tenham surgido inicialmente como um efeito colateral de outro tipo de interação, mas que, devido aos seus benefícios, se estabeleceram entre plantas e formigas. Hoje, vemos uma grande quantidade de plantas se associando com formigas. Algumas associações envolvem alta dependência entre parceiros – comumente conhecidas como simbioses – nas quais os parceiros precisam um do outro para completar seus ciclos de vida. Na Amazônia Brasileira, duas em cada cem árvores participam de associações obrigatórias com formigas. As associações mais comuns, entretanto, não são obrigatórias. A grande quantidade de plantas envolvidas nessas associações destaca o importante papel das formigas como agentes transformadores na vida das plantas e na floresta como um todo.

There is still much debate among scientists about the rise of these mutualistic interactions and some theories, for instance, discuss the idea that they might have emerged initially as a byproduct of another type of interaction, but, due to its benefits, became established among plants and ants. Today, we see a lot of plants associating with ants. Some associations involve high dependency between partners – commonly known as symbioses – in which the partners need each other to complete their life cycles. In the Brazilian Amazon forest, two in every one hundred trees are engaged in mandatory associations with ants. The most common associations, however, are not mandatory. The great number of plants involved in these associations highlights the important role of ants as agents of transformation in the life of plants and in the forest as a whole.

Inga sp. com detalhe de uma formiga visitando um nectário extrafloral Inga sp. with a detailed image of an ant visiting an extrafloral nectary

INGÁS IN GA S

Na Amazônia, mais de 170 espécies de árvores possuem uma estrutura morfológica, seja uma glândula ou uma cavidade, especializada na atração de formigas. Essas espécies pertencem a mais de 20 famílias. Um família merece destaque especial por sua grande quantidade e pela sua ampla distribuição pelo Brasil e por todas as Américas: Fabaceae, a família das leguminosas e dos ingás.

In the Amazon, more than 170 species of trees have a morphological structure, whether a gland or a cavity, which specializes in attracting ants. These species belong to more than 20 families. One family deserves special mention for its great quantities and its wide distribution in Brazil and all over the Americas: Fabaceae, the family of the legumes and the ingas.

Inga capitata

Os cientistas agrupam as plantas pelas semelhanças entre elas (isto é, semelhanças morfológicas e genéticas) em espécie, gênero e família, sendo espécie um nível taxonômico bem mais detalhado do que os outros dois. Assim, cada família botânica compreende um ou mais gêneros, e cada gênero, uma ou mais espécies.

Scientists group plants together by the similarities between them (that is, morphological and genetic similarities) into species, genus and family, in which species is a taxonomic level far more detailed than the other two. Thus, each botanical family is comprised of one or more genera, and each genus, of one or more species.

Inga obidensis com detalhe do nectário extrafloral Inga obidensis with a detailed image of an extrafloral nectary

Os ingás pertencem ao gênero Inga, um grupo de espécies com grandes semelhanças entre si. O grupo tem grande importância econômica na Amazônia, onde os frutos são vendidos em várias comunidades e as árvores são usadas em práticas agroflorestais; o ingá prepara o solo, incorporando naturalmente minerais essenciais, e fornece sombra para outras espécies.

The ingas belong to the genus Inga, a group of species with large similarities among themselves. The group has great economic importance in the Amazon, where the fruits are commercialized in various communities and the trees are used in agroforestry practices; inga prepares the soil, by naturally incorporating essential minerals, and provides shade to other species.

Inga gracilifolia com detalhe do nectário extrafloral Inga gracilifolia with a detailed image of an extrafloral nectary

Duas características definem o “jeitão” típico do grupo: 1) a folha tem formato de pena, com a lâmina dividida em vários folíolos, sempre em números pares; e 2) entre cada par de folíolos existe uma glândula, algumas vezes parecendo um copinho, outras vezes mais achatada parecendo um pratinho. Essa glândula é conhecida como nectário extrafloral e é nela onde os ingás produzem a recompensa que atrai as formigas.

Two features characterize the group type: 1) the leaf is shaped like a feather, with its blade split in multiple leaflets, always in even numbers; and 2) between each pair of leaflets there is a gland, sometimes like a little cup, other times flatter like a small plate. This gland is known as the extrafloral nectary and it is where ingas produce the rewards that attract the ants.

Uma folha de Inga chrysanta com nectários extraflorais entre cada par de folíolos One Inga chrysanta leaf with extrafloral nectaries in between each par of leaflets

Uma vez que você aprende o “jeitão” dos ingás, facilmente poderá reconhecer esse gênero entre muitos outros. Porém, definir a espécie é uma tarefa bem mais difícil devido à grande semelhança entre as espécies desse gênero e sua enorme quantidade pela América Central e do Sul; existem mais de 300 espécies atualmente descritas.

Once you learn the ingas’ classic characteristics, you’ll easily recognize this genus among many others. However, to define a species is a much more difficult task because of the great similarity among the species of this genus and their huge quantities across Central and South America; there are over 300 species currently describeds.

Inga alba

Para definir uma espécie de ingá é preciso usar características como número e formato dos folíolos, tipo e tamanho dos nectários extraflorais e até presença, tamanho e localização de pelos. Mas mesmo assim, nos casos onde não foi possível determinar a espécie, cientistas identificam essas plantas pelo seu gênero seguido da abreviação “sp.” (como em Inga sp.).

To define an inga species, you’ll need to use features such as number and format of the leaflets, type and size of extrafloral nectaries, and even the presence, size, and place of hairs. But even so, in cases where it was not possible to determine the species, scientists identify these plants by their genus followed by the abbreviation “sp.” (as in Inga sp.).

Inga sp. com detalhes do nectário extrafloral e presença de pelos pela lâmina foliar Inga sp. with detailed images of an extrafloral nectary and the presence of hairs on the leaf blade

Uma outra característica menos usada para a identificação mas de extrema importância para a ecologia da planta é a coloração das folhas novas. Durante o período em que estão se expandindo, em algumas espécies, as folhas nascem de diferentes cores, por exemplo, vermelho, branco ou roxo, e mudam progressivamente para o verde conforme alcançam seu tamanho final. Cada espécie tem uma cor única para suas folhas novas e indica uma composição química diferente entre as fases inicial e final da expansão foliar, porque em cada uma dessas fases as folhas possuem diferentes valores e desempenham papéis distintos para a planta.

Another feature less used for identification but extremely important for the plant’s ecology is the color of their new leaves. During the time when they are expanding, in some species, the leaves grow in different colors, for instance, red, white or purple, and gradually change into green as they reach their final size. Each species has a unique color for their new leaves and indicates a different chemical composition between the initial and final stages of leaf expansion, because in each of these phases leaves have different values and perform different roles for the plant.

Inga heterophylla com folhas novas Inga heterophylla with new leaves

Imagine uma única mordida de um inseto. No ato da mordida, a área de folha perdida será a mesma seja para uma folha na fase inicial ou na fase final de expansão. Mas essa mordida representa uma perda muito maior para uma folha jovem porque, conforme ela cresce, a área perdida também cresce. Esse é um dos motivos porque as folhas jovens são muito preciosas para as plantas. Outro motivo está relacionado ao ambiente. Na Amazônia, produzir uma folha é muito caro devido à falta de luz no sub-bosque: há tantas árvores na floresta que apenas um por cento da luz solar alcança o solo da floresta.

Imagine a single bite from an insect. At the act of the bite, the leaf area lost is the same whether for a leaf in the initial or final stage of expansion. But that bite represents a much larger loss to a young leaf because, as it grows, the lost area will also grow. This is one reason why young leaves are very precious for plants. Another reason is related to the environment. In the Amazon, it is very expensive to produce a leaf due to the lack of light in the understory: there are so many trees in the forest that only one percent of the sunlight can reach the forest floor.

Inga stipularis com folhas novas Inga stipularis with new leaves

Além de mais valiosas, folhas jovens são muito mais vulneráveis ao ataque de herbívoros – isso porque, na fase final da expansão, as folhas desenvolvem fibras. Este composto garante a forma firme e ângulo correto de cada folha para maximizar a obtenção de luz para a fotossíntese. Mas também proporciona

uma barreira física contra os insetos. Fibras são difíceis de mastigar e impedem o consumo das folhas maduras. Essa barreira física é uma das melhores defesas contra insetos – tanto que em torno de setenta por cento de toda a área comida em uma única folha terá ocorrido durante a fase inicial de expansão.

In addition to being more valuable, young leaves are much more vulnerable to attack by herbivores â&#x20AC;&#x201C; and this is because in the final phase of the expansion, the leaves develop fibers. This compound guarantees the firm form and the correct angle of each leaf, in order to maximize light harvesting for photosynthesis. But it also provides a

physical barrier against insects. Fibers are difficult to chew on and prevent the consumption of mature leaves. This physical barrier is one of the best defenses against insects â&#x20AC;&#x201C; so much so that roughly seventy percent of all the eaten area on a single leaf will have occurred during the initial expansion phase.

Inga cayennensis

Então como as plantas protegem suas folhas jovens? Qualquer tipo de estratégia de defesa está associada a um custo. Por exemplo, fibras são ótimas barreiras contra insetos, mas devido a sua estrutura rígida, elas impedem que a folha possa se expandir, sendo útil apenas quando a folha atingiu seu tamanho final. A produção de compostos químicos envolve gastos de energia que poderiam ser destinados para a produção de outras folhas, por exemplo. Em geral, folhas jovens que possuem muitos compostos químicos de defesa têm a coloração verde. Essas folhas verdes crescem bem devagar (levando em torno de um mês para crescer totalmente) mas são bem protegidas. Cientistas acreditam que elas sejam verdes para poder absorver luz e transformá-la em energia durante o longo tempo que gastarão para crescer.

So how do plants protect their young leaves? Any kind of defense strategy is associated with a cost. For example, fibers are great barriers against insects, but due to their rigid structure, they prevent the leaf from expanding, being useful only when the leaf has reached its final size. The production of chemical compounds involves energy expenses that could be devoted to the production of other leaves, for example. Generally, young leaves that have many defensive chemicals have a green color. These green leaves grow very slowly (taking around a month to fully grow) but are well protected. Scientists believe they are green in order to absorb light and transform it into energy during the long time they will spend growing.

Inga thibaudiana com folhas novas verdes Inga thibaudiana with green new leaves

As espécies que desenvolvem folhas novas vermelhas crescem bem mais rápido, de 1 a 2 semanas. Sua estratégia de defesa é reduzir a um mínimo o intervalo de tempo durante o qual as folhas novas estarão vulneráveis a herbívoros – uma estratégia de escape. Ainda existe muito trabalho para definir exatamente o motivo dessa coloração. Plantas com folhas novas vermelhas são comumente encontradas em áreas da floresta onde há mais luz. Esse pode ser um dos motivos pelo qual elas se expandem mais rápido: a abundância de luz. Como crescem mais rápido, alguns cientistas acreditam que elas atrasam o desenvolvimento dos mecanismos necessários para a fotossíntese até que a folha esteja pronta e madura. Outros cientistas acreditam que, como as folhas jovens são mais sensíveis, a coloração vermelha está associada a compostos químicos que agem como protetor solar.

Species that develop red new leaves grow much faster, from 1 to 2 weeks. Their defense strategy is to reduce to a minimum the interval during which new leaves will be vulnerable to herbivores – an escape strategy. There is still much work to define the exact reason for this color. Plants with red new leaves are commonly found in areas of the forest where there is more sunlight. This may be one of the reasons they expand faster: abundance of light. Because they grow faster, some scientists believe they delay the development of the needed mechanisms for photosynthesis until the leaf is ready and mature. Other scientists believe that, as the young leaves are more sensitive, the red color is associated with protective chemical compounds, which act as a sunscreen.

Inga stipularis com folhas novas vermelhas Inga stipularis with red new leaves

Além de um arsenal químico e estratégias de escape, todas as espécies de ingás contam com a assistência de formigas guarda-costas para defender suas folhas novas. Os nectários extraflorais são o elo entre os ingás e as formigas. Durante a fase de expansão da folha, o nectário produz uma substância açucarada – o néctar. As formigas das redondezas são atraídas pelo néctar, uma fonte de alimento rica em energia e, enquanto coletam o néctar, protegem a planta contra insetos que tenham a intenção de comer as folhas dos ingás. Diferentemente dos compostos químicos, as formigas não têm um alvo fixo e são defensoras eficientes contra a grande maioria dos insetos. De fato, formigas africanas, com suas ferroadas doloridas, protegem suas plantas até contra elefantes.

In addition to a chemical arsenal and escape strategies, all inga species rely on the assistance of bodyguard ants to defend their new leaves. The extrafloral nectaries are the link between the ingas and the ants. During the leaf expansion phase, the nectary produces a sugary substance – the nectar. The nearby ants are attracted to the nectar, an energy rich food and, while collecting it, the ants protect the plant against insects that intend to eat the inga leaves. Unlike chemical compounds, ants do not have a fixed target and are effective defenders against the vast majority of insects. In fact, African ants with their painful stings protect their plants even against elephants.

Inga edulis com folhas novas e detalhe do nectário extrafloral com uma formiga Crematogaster sp. Inga edulis with new leaves and a detailed image of the extrafloral nectary with a Crematogaster sp. ant

HERBIVORIA H E R BI VORY

Comer folhas é uma dieta um tanto quanto perigosa para os insetos, e mesmo assim um grupo muito diverso alimenta-se exclusivamente de folhas – os herbívoros. Alguns insetos herbívoros como gafanhotos, besouros e algumas lagartas, são capazes de comer uma grande variedade de espécies de plantas. Por causa de sua dieta diversa, eles são chamados de generalistas. Já outros, como as larvas de moscas-serra, são extremamente sensíveis a mudanças na composição química das folhas. Esses insetos especialistas se alimentam de apenas algumas espécies de ingá. Eles são capazes de processar determinados compostos químicos, driblando a proteção química da plantas. Além do mais, especialistas possuem coloração muito similar à das plantas que consumem, ficando camuflados e assim escapando de seus predadores.

Eating leaves is a somewhat dangerous diet for insects, and yet a very diverse group feeds exclusively on leaves – the herbivores. Some herbivorous insects like grasshoppers, beetles, and some caterpillars are able to eat a large number of plant species. Because of their diverse diet, they are called generalists. Others, such as the larvae of sawflies, are extremely sensitive to changes in the chemical composition of the leaves. These specialist insects feed on only a few inga species. They are able to process certain chemical compounds, bypassing the chemical protection of plants. Moreover, specialists have very similar colors to the plants they consume, being camouflaged and, thus, escaping predators.

Inga paraensis infestada com larvas de moscas-serra, grupo Symphyta Inga paraensis infested with sawflies larvae, group Symphyta

Um tipo peculiar de inseto se aloja nas camadas centrais das folhas e se alimenta dos tecidos vegetais escolhidos pela baixa quantidade de compostos químicos. Os minadores, como são conhecidos, pertencem a vários grupos de insetos, como larvas de moscas e mariposas. Além do hábito peculiar de alimentação, eles se especializam em algumas poucas espécies de plantas e é muito comum identificar as marcas de túneis que eles deixam em suas plantas hospedeiras.

A peculiar kind of insect lodges in the central sections of the leaves and feeds on chosen leaf tissues, low on chemical compounds. The miners, as they are known, belong to several groups of insects such as the larvae of flies and moths. In addition to their peculiar feeding habit, they specialize in a few plant species and it is very common to identify the tunnel marks they leave in their host plants.

Inga paraensis com danos causados por insetos minadores Inga paraensis with damages caused by mining insects

Tendo em vista a natureza dos especialistas e suas preferências, é possível usar alguns tipos de dano causados por estes insetos para identificar as espécies de planta. Nesses casos, danos causados por insetos galhadores são os mais promissores. Galhas são estruturas bem definidas que aparecem em várias partes das plantas. Elas são na verdade um ninho, dentro do qual cresce um inseto protegido de seus predadores e com abundância de tecido para comer. Uma vez que o insetomãe deposita seu ovo na lâmina foliar, o tecido ao redor começa a se multiplicar – como um câncer. Tanto o formato quanto a localização das galhas são únicos para cada par de espécie de planta e inseto galhador.

Given the nature of the specialists and their preferences, it is possible to use some types of insect damage to identify the plant species. In such cases, damages caused by galling insects are the most promising ones. Galls are well-defined structures, which appear in various parts of plants. They are actually a nest, within which grows an insect, protected from predators and with plenty of tissue to eat. Once the insect-mother lays her egg on the leaf blade, the surrounding tissues begin to multiply – like a cancer. Both the shape and the location of galls are unique for each pair of plant species and galling insect.

Inga paraensis com danos causados por insetos galhadores Inga paraensis with damages caused by galling insects

Por exemplo, alguns galhadores somente depositam seus ovos nos nectários extraflorais de uma espécie de ingá. Embora a deformação causada não comprometa a absorção de luz e produção de energia pela planta, os nectários se tornam inativos e incapazes de produzir néctar para atrair formigas. Dessa maneira a planta perde o benefício de múltiplas estratégias de defesa, contando apenas com seus compostos químicos para repelir predadores.

For example, some gallers only lay their eggs in extrafloral nectaries of an inga species. Although the deformation caused does not compromise light absorption and energy generation by the plant, the nectary becomes inactive and unable to produce nectar to attract ants. Thus the plant loses the benefit of multiple defense strategies, relying only on its chemical compounds to repel predators.

Inga sp. com danos nos nectários extraflorais causados por insetos galhadores Inga sp. with damages on its extrafloral nectaries caused by galling insects

Existe um grupo de insetos dos quais as formigas não conseguem defender as plantas – os membracídeos. Esses insetos, parentes próximos das cigarras, perfuram o caule ou folha para sugar a seiva da planta, causando enormes danos às plantas de ingá. O excesso de seiva consumida é liberado na ponta do abdômen dos membracídeos formando um melado, uma substância açucarada muito parecida com o néctar. Esse melado tem a mesma função do néctar: atrair formigas que, em troca do alimento, oferecem proteção aos membracídeos enquanto estes consomem a planta. A composição do melado muitas vezes difere do néctar, o que permite às formigas optar pela composição que mais lhes atrai.

There is a group of insects from which the ants cannot defend the plants – the treehoppers. These insects, close relatives to the cicadas, pierce the stem or leaf to suck the sap, causing huge damage to inga plants. The excess of consumed sap is released at the tip of the treehoppers’ abdomen forming the honeydew, a nectar-like sugary substance. This honeydew has the same function of the plant’s nectar: to attract ants, which, in exchange for food, offer protection to the treehoppers while they consume the plant. The honeydew’s sugar composition often differs from the nectar’s, which allows ants to opt for the most attracting one.

Inga paraensis infestada com membracídeos, grupo Hemiptera: Auchenorrhyncha Inga paraensis infested with treehoppers, group Hemiptera: Auchenorrhyncha

MUTUALISMO M U TUAL I SM

No passado, os naturalistas que primeiro registraram a interação entre plantas e formigas pensavam que essas formigas não passavam de aproveitadoras, consumindo o néctar e causando danos para as plantas com as quais interagiam. Hoje, sabemos que elas atuam como guarda-costas, defendendo a planta em troca de alimento. Embora essa troca de defesa por alimento possa ser um bom negócio para ambas as parceiras, o néctar só está disponível durante o período de expansão foliar. Por causa disso, as formigas precisam diversificar suas fontes de alimento e, em geral, elas consomem néctar de várias espécies de ingás. Quando o número de folhas novas é grande e há fartura de néctar, algumas espécies de formiga constroem abrigos provisórios nos galhos das plantas, garantindo uma presença constante e afastando outras formigas que poderiam competir pelo néctar.

In the past, the naturalists who first recorded the interaction between plants and ants thought these ants were just freeloaders consuming nectar and causing damage to the plants they interacted with. Today, we know they act as bodyguards, defending the plant in exchange for food. Although this defense for food exchange can be a good deal for both partners, nectar is only available during the leaf expansion period. Because of this, ants must diversify their food supply and, in general, they consume nectar from several inga species. When the number of new leaves is large and there is plenty of nectar, some ant species will build temporary shelters in the plants’ branches, ensuring a constant presence and chasing away other ants that could compete for nectar.

Inga edulis sustentando abrigo de formigas Crematogaster brasiliensis Inga edulis hosting a shelter of Crematogaster brasiliensis ants

É preciso defender seu suprimento de alimento e estar presente ao primeiro sinal de produção de néctar para evitar competição pelo recurso. De fato, a competição é grande e em uma única espécie de ingá, pode-se observar em torno de 30 espécies de formiga visitando os nectários. Uma formiga amazônica da subfamília Ectatomminae, em especial, possui ninhos subterrâneos e constrói várias entradas próximo às árvores de seu interesse. Essas formigas têm uma dieta bem diversa e se alimentam de uma grande quantidade de néctar. Por isso constroem túneis na base dos troncos de ingás para facilitar seu deslocamento entre o ninho e os nectários extraflorais.

It is necessary to defend one’s food supply and be present at the first sign of nectar production to prevent competition for the resource. In fact, the competition is large and in a single inga species, around thirty ant species can be observed visiting the nectaries. An Amazonian ant from the subfamily Ectatomminae in particular has underground nests and builds multiple entries near the trees of its interest. These ants have a very diverse diet and feed on a large amount of nectar. That is why they build tunnels at the base of inga trunks to facilitate their movement between the nest and the extrafloral nectary.

Ninho de Ectatomma tuberculatum na base de um tronco de Inga sp. Ectatomma tuberculatum nest at the base of an Inga sp. trunk

Mas nem todas as formigas vivem no subsolo. Na verdade, uma grande quantidade das espécies são arborícolas, construindo seus ninhos no topo das árvores ou entre ramos e folhas. Porque não vivem na escuridão subterrânea, elas precisam de olhos bem desenvolvidos para identificar alimento, presas e predadores durante sua jornada por entre as árvore.

But not all ants live underground. In fact, a lot of species are arboreal, building their nests in treetops or between branches and leaves. Because they don’t live in the underground darkness, they need well-developed eyes to identify food, prey and predators during their journey through the trees.

Formiga Cephalotes atratus, em perfil e detalhes da cabeça Cephalotes atratus ant, in profile and details of the head

Outra característica comum entre as formigas arborícolas é o maior comprimento das pernas. O ambiente por onde elas se deslocam é menos acidentado quando comparado com o solo da floresta coberto por folhas secas e troncos. As pernas longas ajudam essas formigas a se deslocarem com maior rapidez e algumas as usam até para saltar por entre obstáculos.

Another common feature among arboreal ants is long legs. The environment through which they move is less rough when compared with the forest soil covered with dry leaves and fallen trunks. Long legs help these ants move faster and some even use them to jump through obstacles.

Formiga Dolichoderus attelaboides, em perfil e detalhes da cabeça Dolichoderus attelaboides ant, in profile and details of the head

Viver em árvores certamente tem suas vantagens, mas encontrar um local seguro para construir ninhos não parece ser uma delas. O subsolo é um esconderijo ideal contra predadores, mas fica distante de fontes de alimentos como os nectários extraflorais. Outra vantagem de viver no subsolo é que se pode construir ninhos duradouros. Mas algumas formigas parecem não se preocupar muito com estabilidade e costumam construir seu ninhos enrolando folíolos de ingás e vedando a entrada com material produzido a partir de restos de cascas e folhas secas. Essa opção lhes garante rápido acesso ao néctar, mas somente enquanto os nectários extraflorais estão ativos.

To live on trees certainly has its advantages, but finding a safe place to build nests does not seem to be one of them. The underground is an ideal hiding place from predators, but is far from food sources such as extrafloral nectaries. Another advantage of subterranean living is that one can build long lasting nests. But some ants do not seem to worry too much about stability and often build their nests by wrapping inga leaflets and sealing the entrance with material produced from bark and dried leaf debris. This option gives them quick access to nectar, but only while the extrafloral nectaries are active.

Inga sp. com ninho de formiga Dolichoderus attelaboides Inga sp. with a Dolichoderus attelaboides ant nest

Para lidar com a falta de recursos quando não há folhas novas e, portanto, nenhum néctar, um grupo de formigas desenvolveu uma estratégia bem peculiar. Essas formigas agricultoras cultivam plantas nos seus ninhos; as raízes fornecem estrutura e firmeza para o ninho, e, conforme se desenvolvem, as plantas produzem frutos que vão alimentar a colônia. Esses ninhos são conhecidos como jardins de formigas e existem em tamanhos variados, podendo ser tão grandes quanto uma bola de futebol.

To deal with the lack of resources when there are no new leaves and thus no nectar, a group of ants developed a peculiar strategy. These farming ants cultivate plants in their nests; the roots provide structure and strength to the nest and, as they develop, the plants produce fruits, which will feed the colony. These nests are known as ant gardens and exist in a variety of sizes, sometimes being as large as a football.

Jardim de formigas construído em um ramo de Inga sp. Ant garden built on an Inga sp. branch

É curioso como um inseto pequeno como a formiga pode fornecer benefícios para organismos gigantescos como as árvores da Amazônia. Os ingás possuem um papel importante na composição da floresta, agindo como um guarda-chuva defensivo sobre suas plantas vizinhas. Eles atraem formigas que constroem seus ninhos nas redondezas e, por consequência, influenciam uma vasta área da floresta. É provável que juntos, os ingás e as formigas, criam ambientes mais seguros para outras espécies de plantas. Se eu fosse uma árvore, já sei onde escolheria morar.

It is curious how a small insect such as the ant can provide benefits to gigantic organisms like the Amazonian trees. The inga plants play an important role in forest composition, acting as a defensive umbrella over their neighboring plants. They attract ants that build their nests nearby and therefore influence a vast area of the forest. It is likely that together, ingas and ants create safer environments for other plant species. If I were a tree, I know where I would choose to live.

Formiga Camponotus sp., em perfil e detalhes da cabeça Camponotus sp. ant, in profile and details of the head

CIÊNCIA E ARTE: UM OUTRO MUTUALISMO S C IENCE AND ART: ANOTHER MUTUA LISM

Em 2013, quando eu desesperadamente buscava ajuda para as minhas expedições à floresta durante o doutorado, telefonei para uma amiga de infância, Semíramis: “Olha, não vai ser nada fácil. A gente caminha o dia inteiro, toma banho em um riachinho, dorme em rede no meio do mato, mas eu garanto que será uma das experiências mais incríveis da sua vida”. Dois meses depois, ela, acompanhada pelo meu irmão, desembarcava em Manaus, ambos cheios de energia e dos sorrisos contagiantes que eu precisava para continuar empolgada com o meu projeto. Semíramis e eu nos conhecemos durante o ensino médio no Colégio Militar de Brasília. A gente se dava muito bem, mas víamos o mundo de maneiras completamente diferentes. Isso ficou bem claro quando ela decidiu ir para a faculdade de artes e eu ingressei no curso de engenharia florestal na Universidade de Brasília. Naquela época, durante nossos almoços, não sabíamos como misturar nossos interesses

profissionais. Mas anos depois, enquanto jantávamos no meio da floresta, enfim descobrimos como misturar minha ciência com as artes dela. Aquele era o terceiro ano do meu doutorado e eu andava frustrada com os resultados e as possibilidades de publicação. Todos os gráficos, tabelas e textos que eu tinha produzido até aquele momento não traduziam, nem de longe, a incrível beleza das plantas e formigas que eu estudava na floresta. Além disso, os manuscritos que eu preparava estavam destinados para jornais científicos, uma linguagem de difícil acesso e compreensão. Minha frustração estava associada ao fato de que o público em geral, o principal contribuinte de impostos e que indiretamente pagava pela minha bolsa de estudos, provavelmente não teria acesso ou até mesmo interesse nos artigos científicos que eu publicaria. Como eu poderia transformar meus resultados em algo mais atrativo para o público e mais próximo da natureza?

In 2013, when I desperately searched for help for my expeditions to the forest during my doctorate, I called a childhood friend, Semíramis: “Look, it won’t be easy. We walk all day, bathe in a creek, sleep in hammocks in the middle of the forest, but I guarantee it will be one of the most amazing experiences of your life”. Two months later, she, alongside my brother, landed in Manaus full of energy and the contagious smiles I needed to keep myself excited about my project. Semíramis and I met during high school at the Military School in Brasilia. We got along very well, but saw the world in completely different ways. This became clear when she decided to go to Art School and I joined the Forestry Engineering course at the University of Brasilia. At that time, during our lunches, we didn’t know how to mix our professional interests. But years later,

while having dinner in the middle of the forest, we finally figured out how to blend my science with her arts. That was the third year of my Ph.D. and I felt frustrated with the results and publishing possibilities. All the graphs, tables and texts I had produced up to that time didn’t reflect, nowhere near, the amazing beauty of the plants and ants I was studying in the forest. In addition, the manuscripts I was preparing were destined for scientific journals, a language of difficult access and understanding. My frustration was associated with the fact that the general public, the main tax contributors and thus indirect funders of my scholarship, would probably not have access or even interest in the scientific articles I was to publish. How could I turn my results into something more attractive to the public and closer to nature?

Semíramis me apresentou à Isabela, outra artista com quem ela estudava a arte da ilustração científica. Prontamente tínhamos um plano de ação e, um pouco depois, um financiamento pelo Governo de Brasília (através do Fundo de Apoio à Cultura) e um projeto gráfico, devido ao trabalho da Sara, produtora cultural e designer. Semíramis, Isabela e eu fomos juntas à floresta para contar a mesma história que eu escrevia na minha tese, mas, dessa vez, com o foco na beleza.

Semíramis introduced me to Isabela, another artist with whom she studied the art of scientific illustration. Promptly we had a plan of action and, a little later, a funding from the Brasilia Government (via the Culture Support Fund) and a graphic project, by Sara, cultural producer and designer. Semíramis, Isabela and I went together to the forest to tell the same story I was writing in my thesis, but, this time, the focus was on beauty.

Inga sp.

MAIS LEITURAS F U RT H E R R E ADI NG S

Caso você tenha ficado interessado/ interessada em ler mais e com maiores detalhes sobre os principais assuntos deste livro, aqui está uma breve lista de artigos científicos para te guiar por este campo do conhecimento:

In case you got interested on reading more detailed literature about the main subjects in this book, here is a short list of scientific articles to guide you through this field of knowledge:

I N GÁ S / / I N GAS

Koptur S. 1984. Experimental evidence for defense of Inga (Mimosoideae) saplings by ants. Ecology 65: 1787–1793 Pennington, TD. 1997. The genus Inga: Botany. Royal Botanic Gardens Sinimbu G, Coley PD, Lemes MR, et al. 2012. Do the antiherbivore traits of expanding leaves in the Neotropical tree Inga paraensis (Fabaceae) vary with light availability? Oecologia 170: 669–676 H E RBIVO R I A / / H ER BI VO RY

Coley PD, Barone JA. 1996. Herbivory and plant defenses in tropical forests. Annual Review of Ecology and Systematics 27: 305–335 Kursar TA, Coley PD. 2003. Convergence in defense syndromes of young leaves in tropical rainforests. Biochemical Systematics and Ecology 31: 929–949 Kursar TA, et al. 2009. The evolution of antiherbivore defenses and their contribution to species coexistence in the tropical tree genus Inga. PNAS 43: 18073–18078 M U T UAL I S M O / / M U T UAL I S M

Bronstein JL. 1994. Conditional outcomes in mutualistic interactions. Trends in Ecology and Evolution 9: 214–217

Formiga nĂŁo identificada com detalhe da cabeĂ§a Non-identified ant with details of the head

LISTA DE PRANCHAS L IS T OF P L AT E S

I N GÁ S / / I N GAS 9

Inga paraensis com evidência de herbivoria // Inga paraensis with evidence of herbivory S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper Inga umbratica com gafanhoto-cavalo Pseudoproscopia sp. // Inga umbratica with horse-head grasshopper Pseudoproscopia sp. I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper Inga cordatoalata com formigas Ectatomma tuberculatum // Inga cordatoalata with ants Ectatomma tuberculatum S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper

15 Inga sp. com detalhe de uma formiga visitando um nectário extrafloral

with a detailed image of an ant visiting an extrafloral nectary I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper

Inga capitata S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper

// Inga sp.

Inga obidensis com detalhe do nectário extrafloral // Inga obidensis with a detailed image of an extrafloral nectary S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper Inga gracilifolia com detalhe do nectário extrafloral // Inga gracilifolia with a detailed image of an extrafloral nectary S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper Uma folha de Inga chrysanta com nectários extraflorais entre cada par de folíolos // One Inga chrysanta leaf with extrafloral nectaries in between each par of leaflets S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper Inga alba S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper

27 Inga sp. com detalhes do nectário extrafloral e presença de pelos pela lâmina foliar //

Inga sp. with detailed images of an extrafloral nectary and the presence of hairs on the leaf blade S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper 29

Inga heterophylla com folhas novas // Inga heterophylla with new leaves I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper Inga stipularis com folhas novas // Inga stipularis with new leaves S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper Inga cayennensis S. de M. Fernandes, aquarela sobre papel // watercolor on paper Inga thibaudiana com folhas novas verdes // Inga thibaudiana with green new leaves I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper Inga stipularis com folhas novas vermelhas // Inga stipularis with red new leaves I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper Inga edulis com folhas novas e detalhe do nectário extrafloral com uma formiga Crematogaster sp. // Inga edulis with new leaves and a detailed image of the extrafloral nectary with a Crematogaster sp. ant S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper

Inga paraensis infestada com larvas de moscas-serra, grupo Symphyta // Inga paraensis infested with sawflies larvae, group Symphyta I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper 43

Inga paraensis com danos causados por insetos minadores // Inga paraensis with damages caused by mining insects I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper

Inga paraensis com danos causados por insetos galhadores // Inga paraensis with damages caused by galling insects I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper

47 Inga sp. com danos nos nectários extraflorais causados por insetos galhadores //

Inga sp. with damages on its extrafloral nectaries caused by galling insects I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper 49

Inga paraensis infestada com membracídeos, grupo Hemiptera: Auchenorrhyncha // Inga paraensis infested with treehoppers, group Hemiptera: Auchenorrhyncha S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper

67 Inga sp.

S. de M. Fernandes, aquarela sobre papel // watercolor on paper

F OR M I GAS / / AN T S 51

Inga edulis sustentando abrigo de formigas Crematogaster brasiliensis // Inga edulis hosting a shelter of Crematogaster brasiliensis ants I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper 53

Ninho de Ectatomma tuberculatum na base de um tronco de Inga sp. // Ectatomma tuberculatum nest at the base of an Inga sp. trunk I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper Formiga Cephalotes atratus, em perfil e detalhes da cabeça // Cephalotes atratus ant, in profile and details of the head S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper Formiga Dolichoderus attelaboides, em perfil e detalhes da cabeça // Dolichoderus attelaboides ant, in profile and details of the head I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper

59 Inga sp. com ninho de formiga Dolichoderus attelaboides // Inga sp. with a

Dolichoderus attelaboides ant nest I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper

Jardim de formigas construído em um ramo de Inga sp. // Ant garden built on an Inga sp. branch I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper 63

Formiga Camponotus sp., em perfil e detalhes da cabeça // Camponotus sp. ant, in profile and details of the head I. R. Couto, aquarela sobre papel // watercolor on paper Formiga não identificada com detalhe da cabeça // Non-identified ant with details of the head S. de M. Fernandes, nanquim sobre papel // ink on paper

SOBRE AS AUTORAS A BO U T T HE AUT HOR S

GE O RG I A S I N I M B U (AUTO R A / / AUT HOR )

Uma vez, quando pequena, se viu presa no

Once, when she was little, she found herself

alto de uma árvore enquanto o vento forte

trapped on top of a tree as a strong wind

a balançava de um lado para o outro. Esse

swung her from side to side. This was the

foi o início de sua admiração e de um longo

beginning of an admiration and a long

período estudando árvores e a floresta.

period studying trees and forests. After

Depois de estudar as árvores do Cerrado, ela

studying the Cerrado trees, she went to the

foi para a Amazônia conhecer as árvores, os

Amazon to meet the local trees, animals and

animais e a cultura locais.

culture.

I SA BE L A R I B E I RO COUTO (I LUS TRA D O RA / / A RT IS T )

Um dia, em seu quarto, ela encontrou

One day, in her room, she found a cricket

um grilo já seco. Ficou fascinada quando

already dried. She was fascinated when she

olhou o inseto bem de perto, pois jamais

looked closely at the insect, for she never

havia enxergado um grilo. Os encaixes das

had observed a cricket in detail. The joints

pernas no tórax, as linhas que dividiam seu

of the legs with the thorax, the lines that

abdômen, os padrões desenhados nas asas,

divide its abdomen, the patterns drawn on

todas formas jamais vistas antes. Naquele

the wings, all forms unseen up until then. In

momento, ela percebeu como é linda a

that moment, she realized how beautiful is

perfeição da natureza. Sua vontade foi de

nature’s perfection. Her wish was to draw all

desenhar todas as nuances que tinha visto.

the nuances she had seen. And it was with

E foi com a mesma fascinação que desenhou

the same fascination that she drew the ingas

os ingás e as formigas da Amazônia.

and ants of the Amazon.

S E M Í R AM I S D E M E D E I RO S F E R N A ND E S ( I LUS TRA D O RA / / A RT IS T )

Quando menina, desenhar era um de suas

As a girl, drawing was one of her most

atividades mais prazerosas. Mas o encontro

pleasurable activities. But the encounter

com a arte se deu mesmo quando adolescente

with art really came as a teenager, living in

morando em Recife. O carnaval foi um grande

Recife. Carnival was a great dazzle. Theatre

fascínio. O teatro veio junto, trabalhando

came along, working a few years with a group

alguns anos com um grupo Pernambucano.

in Pernambuco. But the visual arts were her

Mas as artes visuais eram sua paixão

treasured passion. And the reunion came

guardada. E foi no desenho o seu reencontro.

through drawing. Today, she spends her time

Hoje divide seu tempo entre suas aulas como

between her classes as an art teacher and her

professora de artes e seus desenhos.

drawings.